با وجود اعلام تقریبی تعداد جنگنده‌های اف-۳۵ تولید شده توسط کمپانی لاکهید مارتین، تعداد دقیق F-۳۵هایی که در نهایت توسط این کمپانی ساخته می‌شوند نامشخص است.
به گزارش روزیاتو، با این حال، انتظار می‌رود که با خرید‌های شاخه‌های مختلف ارتش ایالات متحده و خرید‌های بین المللی، حداقل ۳،۰۰۰ و شاید بیش از ۳،۵۰۰ فروند از این جنگنده نسل پنجمی ساخته شود. این بدان معناست که تا یک سوم F-۳۵های مورد انتظار از قبل ساخته شده اند (لاکهید اخیراً اعلام کرده که هزارمین F-۳۵ را تحویل داده است).
تعداد F-۳۵های ساخته شده تاکنون از مجموع همه جت‌های جنگنده نسل پنجم دیگر بیشتر است. انتظار می‌رود که این جت عنوان محبوب‌ترین و پرکاربردترین جت پنهانکار را برای سال‌های آینده حفظ کند.
نیروی هوایی ایالات متحده بزرگترین مشتری برای F-۳۵ است و انتظار می‌رود حدود ۵۰ درصد از کل F-۳۵های سفارش داده شده یا آن‌هایی که در آینده سفارش داده می‌شوند برای این بخش از ارتش ایالات متحده باشند. تمامی F-۳۵های نیروی هوایی از نوع F-۳۵A هستند و انتظار می‌رود حدود ۱،۷۶۳ فروند از این جت جنگنده در نهایت توسط این سرویس خریداری شود. نیروی هوایی ایالات متحده اولین بار در آگوست ۲۰۱۶ قابلیت عملیاتی اولیه F-۳۵ را اعلام کرد.
نیروی هوایی ایالات متحده از F-۳۵Aهای خود در پایگاه‌های هوایی در سراسر ایالات متحده و همچنین پایگاه لیکنهیث متعلق به نیروی هوایی سلطنتی بریتانیا در خاک این کشور استفاده می‌کند. در ماه مه ۲۰۲۴، دفتر پاسخگویی دولت اعلام کرد که ایالات متحده حدود ۶۳۰ فروند F-۳۵ در تمام شاخه‌های ارتش خود در خدمت دارد و قصد دارد ۱،۸۰۰ فروند دیگر یا بیشتر خریداری کند. لاکهید مارتین مدعی شده که انتظار دارد از سال ۲۰۲۵ نرخ تولید ثابتی به میزان بیش از ۱۵۶ فروند F-۳۵ در سال داشته باشد. این نرخ تولید در تمام کارخانه‌های بررسی نهایی (یکی در ژاپن و یکی در ایتالیا) صورت خواهد گرفت، اما اکثریت قریب به اتفاق این جنگنده‌ها در تاسیسات اصلی لاکهید مارتین در فورت ورث، تگزاس تولید خواهند شد.
انتظار می‌رود که نیرو‌های تفنگدار دریایی ایالات متحده بیشتر نوع F-۳۵B (STOVL) را خریداری کند، اگرچه تعداد قابل توجهی از F-۳۵C طراحی شده برای عملیات از روی ناو‌های هواپیمابر را نیز خریداری خواهد کرد. انتظار می‌رود تفنگداران دریایی ۳۵۳ فروند F-۳۵B و ۶۷ فروند F-۳۵C خریداری کند. تفنگداران دریایی در جولای ۲۰۱۵ عملیاتی شدن اولین دسته از جنگنده‌های اف-۳۵ خود را اعلام کرد.
نیروی دریایی ایالات متحده قصد دارد در نهایت ۲۷۳ فروند جت ناونشین F-۳۵C را خریداری کند. به همراه تفنگداران دریایی، نیروی دریایی تنها اپراتور F-۳۵C خواهد بود. نیروی دریایی آخرین شاخه ارتش ایالات متحده بود که F-۳۵C را وارد خدمت کرد و قابلیت عملیاتی اولیه آن را در سال ۲۰۱۸ اعلام کرد. نیروی دریایی در حال حاضر در حال گذراندن پروسه طولانی مدت تأیید مجدد ناو‌های هواپیمابر خود برای عملیاتی کردن F-۳۵C هاست که یکی پس از دیگری انجام می‌شود، ناو‌هایی که در حال بروزرسانی اواسط عمر خود هستند.
بسیاری از متحدان و شرکای مورد اعتماد ایالات متحده در سراسر جهان قرارداد‌هایی را برای خرید F-۳۵ نهایی کرده یا اعلام کرده اند. مهم‌ترین این کشور‌ها عبارتند از: بریتانیا (جایی که سهم قابل توجهی از قطعات F-۳۵ ساخته می‌شود)، ژاپن، ایتالیا، اسرائیل، کره جنوبی و استرالیا. کشور‌های بیشتری مانند یونان و رومانی اخیراً قرارداد‌هایی را برای خرید این جت پیشرفته اعلام کرده اند.
انتظار می‌رود که سفارش‌های بین المللی برای اف-۳۵ در مجموع ۷۰۰ تا ۸۰۰ فروند باشد. بیشتر این‌ها از نوع F-۳۵A خواهند بود و تنها بریتانیا، ایتالیا و ژاپن انواع F-۳۵B را برای نیرو‌های دریایی خود خریداری می‌کنند (نیروی هوایی بریتانیا نیز در کنار نیروی دریایی این کشور از F-۳۵Bهای خریداری شده استفاده خواهد کرد).
تخمین فروش بین المللی اف-۳۵ به دلایل زیادی دشوار است. یکی از دلایل این است که بسیاری از کشور‌ها (مانند بریتانیا) ظاهراً اطمینان ندارند که چه تعداد می‌خواهند خریداری کنند. بریتانیا ابتدا می‌خواست ۱۵۰ فروند F-۳۵ خریداری کند، اما سپس این تعداد را به ۱۳۸ فروند کاهش داد و بعداً اعلام کرد که ممکن است این تعداد را به ۷۴ فروند کاهش دهد. با این حال، از زمان حمله روسیه به اوکراین، انگلیس اعلام کرده است که ممکن است در نهایت ۱۳۸ فروند از این جنگنده نسل پنجمی را بخرد.
یکی دیگر از عوامل محدود کننده در برآورد تولید نهایی، مسایل ژئوپلیتیک است. ایالات متحده محدودیت‌های قابل توجهی را برای استفاده از F-۳۵ (از جمله اینکه چه خلبانانی مجاز به پرواز با آن هستند) و کشور‌های ممنوعه (حتی متحدان)ای را نیز به دلایل زیادی از خرید آن محروم کرده است.
به عنوان مثال، ترکیه قصد داشت ۱۰۰ فروند F-۳۵A بخرد، اما پس از خرید سیستم S-۴۰۰ SAM روسیه، از این برنامه کنار گذاشته شد. گزارش‌های اخیر حاکی از آن است که ترکیه ممکن است بخواهد سامانه اس-۴۰۰ خود را برای پذیرش مجدد در برنامه اف-۳۵ کنار بگذارد، اگرچه مشخص نیست که آیا ایالات متحده همچنان علاقه‌ای به فروش جت ارزشمند خود به ترکیه دارد یا خیر.
به نظر می‌رسد مذاکرات برای فروش ۵۰ فروند اف-۳۵ به امارات و ۲۰ فروند به مصر نیز شکست انجامیده است. قطر و عربستان سعودی (و احتمالاً تایلند) دوست دارند این جنگنده را خریداری کنند، اما به نظر می‌رسد ایالات متحده آن‌ها را از این برنامه منع کرده است. اگر ایالات متحده این جنگنده به همه این کشور‌ها بفروشد، لاکهید مارتین احتمالاً ۴۰۰ سفارش جدید برای نوع F-۳۵A دریافت خواهد کرد.